Link, noormees, kes kasvas üles väikeses maakülas kaklejana, saab linnapea korralduse osaleda Hyrule'i tippkohtumisel. Ta läheb teele, unustamata kuningriigile langenud tumedat saatust. Kui ta siseneb Hyrule'i katnud Hämarikuriiki, muutub ta hundiks ja püütakse kinni. Salapärane kuju nimega Midna aitab tal vabaneda. Tema maagia abil asusid nad maad varjudest vabastama. Tegelased: Link, Zelda, Midna ja paljud teised tegelased, nii uued kui vanad. Kuidas mängus edasi liikuda: Link peab uurima tohutut Hyrule'i maad ja paljastama selle pimedusse sukeldumise saladuse. Seda tehes peab ta appi võtma sõbralikud inimesed, lahendama mõistatusi ja võitlema läbi ohtlike koopasse. Hämarikuriigis peab ta maale valguse toomiseks kasutama oma hundivõimeid ja Midna maagiat. Wii kaugjuhtimispulti ja Nunchuki kontrollerit kasutatakse mitmesugusteks mängutegevusteks, sealhulgas kalapüügiks ja spetsiaalseteks mõõgarünnakuteks.
