Oriģinālās Drakengard spēles priekšvēstnesis Drakengard 3 ieved spēlētājus viduslaiku pasaulē, kur sešas māsas kā Intoneri izmanto īpašas maģiskas spējas. Šīs māsas ar savu spēju manipulēt ar maģiju caur dziesmu atnesa mieru uz zemes. Harmonija tiek izjaukta, kad vecākā māsa mēģina nogalināt savas jaunākās māsas ar pūķa Mihaila palīdzību. Stāsta gaitā spēlētāji nonāk cīņā, lai noskaidrotu Nulles noslēpumu un uzzinātu viņas nodomus. Pasauli pārvalda Intoneri, māsas, kuru dziesmām piemīt milzīgas spējas. Kādu dienu vecākā māsa Nulle parādās kopā ar savu pūķi Mihailu, lai nogalinātu savas piecas māsas. Pie apvāršņa ir tumsa.