Linkas, jaunas vyras, užaugęs kaip ginčytojas mažame kaimo kaimelyje, meras įsako dalyvauti Hyrule viršūnių susitikime. Jis išvyksta, nepaisydamas tamsaus likimo, kuris nusileido karalystę. Kai jis patenka į Prieblandos karalystę, kuri uždengė Hyrule, jis virsta vilku ir yra sugautas. Paslaptinga figūra, vardu Midna, padeda jam išsivaduoti. Jos magijos pagalba jie išvyko išlaisvinti žemės nuo šešėlių. Veikėjai: Link, Zelda, Midna ir daugelis kitų personažų, tiek naujų, tiek senų. Kaip progresuoti žaidime: Link turi ištirti didžiulę Hyrule žemę ir atskleisti paslaptį, slypinčią už jos pasinerimo į tamsą. Kai jis tai padarys, jam teks pasitelkti draugiškų žmonių pagalbą, spręsti galvosūkius ir įveikti pavojingus požemius. Prieblandos karalystėje jis turės panaudoti savo vilko sugebėjimus ir Midnos magiją, kad į žemę atneštų šviesą. „Wii Remote“ ir „Nunchuk“ valdiklis naudojami įvairiai žaidimo veiklai, įskaitant žvejybą ir specialias kardo atakas.
